千手扉間的少年時代，忍者以家族為單位行動，忍界長期處於慘烈的混戰時期，忍者的平均壽命隻有三十歲，竟連幼小的孩子也要上戰場拚命。
由於弟弟千手瓦間的死，扉間和柱間都想找出終止戰爭的方法。還是少年的扉間冷靜地認為千手的高層都太過激進，想出以簽署協議、締結同盟的方法終止戰爭。
但現實是殘酷的，扉間的另一個弟弟千手板間也死於宇智波之手。千手柱間希望合作與和平，宇智波斑崇尚實力，二者誰也不服誰，最後誰能成為忍界的指引者關鍵在於千手與宇智波誰能取得勝利。
而此時，千手一族以柱間、扉間兄弟為首，宇智波一族以斑、泉奈兄弟領頭，原本勢均力敵，難分高下，而扉間憑“飛雷神之斬”將泉奈重傷致死，千手漸占上風。不久最強大的兩大家族的聯手，也使忍界漸漸安定下來。和宇智波的長期戰爭讓扉間了解了寫輪眼的本質，因此對宇智波一族一直心存提防。兄長柱間過於天真，宇智波斑的危險性，在這二人之間調整平衡，保護忍村，將忍村建設鞏固強大，就是扉間的職責所在了。
千手和宇智波聯手創立木葉之後，柱間提出讓斑來做火影，扉間當即表示反對，並且為兄長講述寫輪眼的本質。不斷提醒兄長不要過於天真：無論如何，火影大位一定會是民選，而普遍民意是推舉柱間為火影。
宇智波作為最後投降千手的宗族，在木葉的勢力也是無法和千手相比；即便是宇智波一族也沒多少人信任宇智波斑。這一席話被宇智波斑聽到，一片“木葉”也被斑丟棄在窗口，直到終結穀大戰.....
第一次五影會談期間，柱間眼見和平有望因激動在會談上姿態放得太低，甚至提出免費分配尾獸，這未免太過兒戲，所幸扉間及時提出用金錢交換，顯示出政治外交才能。千手扉間兼容並蓄，將理想主義與現實主義完美調合。
首先，扉間如柱間一般心存大愛，道德高尚，公正無私，深得眾人的信服與愛戴；其次，扉間又有著最冷醒睿智的理智與頭腦，能夠看清現實，擬定切合實際的方針計劃。
在第一次忍界大戰前期，兄長柱間逝去不久，其弟扉間繼而成為新任火影，扉間憑借出色的戰鬥力名震忍界；擁有在戰場上迅速判斷、正確指揮的能力。靈活的腦筋不止能夠保護他自己，而且能夠保護隊友的一麵巨大盾牌，扉間擅長使用飛雷神之術，他對速度極為擅長、用超出常理的速度使用“瞬身之術”、書寫特殊的術式來實現時空間移動的自創忍術“飛雷神之術”以此在瞬間收拾敵方，因此，在戰國時期和第一次忍界大戰之時，扉間享有“忍界第一神速”之名。
扉間在繼任第二代火影之後，為解決外憂內患展現了高超的政治手腕，設立直屬火影的暗部鞏固領導核心的權威；成立木葉警務部隊，主要職務均由宇智波族人擔任；這既是表達對宇智波的信任，同時也可以觀測宇智波的一舉一動。
自此之後，宇智波族在木葉的名望、權利達到頂峰。對外方麵，扉間設立暗部。由火影直接指揮，加強中央集權。是當時五大國當中首個特務組織。同時為了保障意誌的傳承，建立了木葉忍者學校。現今很多優秀忍者皆出自該校。扉間的以上做法，被其他各國忍村爭相效仿，對忍界產生了深遠的影響。