泉奈死後，在一次戰鬥中宇智波斑敗北。斑要求千手柱間自殺，或者殺死千手柱間的弟弟千手扉間，才願投降。大義的柱間毅然選擇自殺。斑被柱間感動，終於簽署協議，和千手一族共同受雇於火之國，於是木葉便誕生了。與此同時，其餘四國紛紛效仿火之國的做法，組建各自的忍者組織，就此開啟了五國共治忍界的時代。
柱間與斑終於完成了兒時的夢想，柱間本想將火影大位讓給斑，但不止是其他族群，就連宇智波一族都已不再聽信於斑。表麵上看起來是扉間與斑的仇隙無法愈合。實質上，宇智波斑已經被木葉所有人孤立起來。除了柱間，沒有人能和斑推心置腹。木葉所有人都支持柱間做火影，而支持斑的卻寥寥無幾。
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宇智波斑在南賀神社密室用瞳力解讀出六道仙人留下的箴言：“天下一神，欲求安寧，分級陰陽之勢；互斥二力，相與為一，孕得森羅萬象。”意思就是，兩股相異的力量，同心協力，就能得到真正的幸福（但也被黑絕篡改加入無限月讀才是拯救宇智波一族的真正出路）。於是宇智波斑準備離開木葉尋求出路，雖然柱間對宇智波斑百般挽留，決定讓斑做第二代火影。但是斑看出：除了柱間，沒有人能和他心意相通，宇智波一族也遲早是兔死狗烹的下場。斑堅持決定離開木葉獨自修行，終有一日要與柱間決一雌雄。
在終結之穀兩人進行了對決，以柱間的勝利而告終。
千手柱間為木葉忍者村盡心盡力，與瀧忍者村叛忍角都曾經交手過。
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在第四次忍界大戰期間，大蛇丸一行人找到了位於木葉村子邊緣漩渦一族神社，大蛇丸找到並戴上了死神的麵具，利用佐助提供的卷軸解開了屍鬼封盡，大蛇丸取回了雙手，並利用佐助體內的四個白絕分身作為活體祭品，以穢土轉生的形式複活了曆代火影。
在佐助征詢柱間“什麼是忍者”、“什麼是村子”的問題之後，佐助明白鼬正是繼承了千手柱間火的意誌，決定維護哥哥的意誌，阻止宇智波斑、宇智波帶土的月之眼計劃。大蛇丸既是為了觀察佐助、也為了自己的存亡，決定協助佐助。至此，火之國史上的四位火影正式參戰。
當柱間抵達戰場後，再一次與宇智波斑展開激烈戰鬥，在戰鬥過程中，斑告訴了柱間宇智波石板上所記載六道仙人與十尾的過去，告知將完成月之眼計劃的人隻能是自己。
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帶土被鳴人和佐助以及忍者聯軍打敗後，戰場轉移到斑這邊，柱間和斑大戰，柱間被斑用輪回鐵棒刺穿身體，而柱間用木遁木龍之術束縛住斑，讓斑輪回眼吸收忍術的招數無效，讓鳴人用螺旋丸裏劍給他最後一擊，結果斑還是沒被重創，柱間又使用明神門壓製斑等待封印忍者封印斑，這時帶土被黑絕控製用輪回天生術複活斑，斑得以重生封印失敗，斑用輪回之術使柱間身體被定住，吸收了柱間的仙術查克拉，斑隨意的解釋提醒柱間“通過讓相反的兩種力量融合，就能得到真正的幸福”，這是宇智波石碑的內容。