最終鼬對佐助說：“無論將來你選擇什麼樣的道路，我都永遠深愛著你。”
鼬靈魂升天，佐助在與鼬交流後重新思考“一族是何物？村子是何物？忍者又是何物？”這時，水月和重吾帶著在大蛇丸據點無意間找到的秘密卷軸來找佐助。佐助翻開卷軸，決定通過它解開心中疑惑。佐助回憶過去卡卡西的封邪法印，反向結印使出解邪法印，通過禦手洗紅豆身上的咒印複活了大蛇丸，然後帶著水月、重吾與大蛇丸一起出發尋找答案。
……
佐助與大蛇丸、水月、重吾來到木葉，進入一族南賀神社的地下室。卷軸上記載的是破解屍鬼封盡的方法，大蛇丸解開了“屍鬼封盡”，釋放出曆代火影的靈魂並找回了過去被三代目封印在死神體內的雙手，接著使用附著在佐助身上的白絕穢土轉生出了前四任火影。曆代火影對佐助講述了鼬的生平、一族的曆史、木葉的創立過程，在知曉一切後，佐助經過思考得出了要守護木葉的決定。為了不讓鼬的意誌湮滅，佐助決定重返戰場。途中遇到越獄逃出木葉的香燐，佐助對香燐道歉。眾人兵分兩路，佐助、重吾與曆代火影前往“麵具男”宇智波帶土以及真正的宇智波斑（穢土轉生）所在的十尾戰場，大蛇丸則帶著水月、香燐前去救助現任五影。
四位火影悉數到達戰場，使出“四赤陽陣”困住十尾，緊接著佐助也到達戰場，並且對眾人說出自己想法的改變，更說出自己要成為火影以改變村子的現狀。第七班複活後，眾新生代忍者們對十尾發動了猛攻，忍者聯軍勢如破竹，佐助的炎遁與鳴人的風遁在戰鬥中配合產生了巨大的威力，十尾也一度被壓製。眼看著勝利在望，帶土從異空間返回，將十尾吸收並成為了十尾人柱力。
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麵對能讓所有忍術失效的強敵，眾人感受到了前所未有的壓力，而看到熟練操控九尾查克拉和仙人模式的鳴人，佐助的心中也再次冒出了不甘的念頭。帶土為了發動“無限月讀”而釋放出神樹，眼見連鳴人都差不多無法再戰，佐助主動上前劈開了神樹樹枝，重新激發了鳴人的鬥誌。為了應對十尾人柱力讓忍術失效的能力，佐助的須佐能乎吸收適應了重吾的咒印轉變成了仙術·須佐能乎，他和鳴人聯手攻擊強大的十尾人柱力帶土，但還是被擊倒在地。
為了重拾希望，鳴人和佐助最後孤注一擲，兩人合力使用威裝·須佐能乎，時隔多年，九尾再次披上了須佐能乎之鎧。在過去同伴的合力下，帶土終於受到了重創。眾人成功解救出了被困在帶土體內的尾獸。
戰敗後的帶土決定贖罪，然而斑趁帶土虛弱之際使用黑絕控製帶土使用輪回天生之術複活了穢土之軀的自己。佐助與鳴人、佐井對斑展開了攻擊，佐助刺穿了斑的右臂，斑感覺到佐助的萬花筒寫輪眼和自己一樣是直勾玉，打算邀請佐助與自己聯手，但被佐助拒絕。