6月2日淩晨，連夜開拔的叛軍渡過桂川，明智光秀再次召集眾將訓話。再也不能隱瞞此行的目的了，光秀向全軍宣告從今往後自己將是天下之主，凡跟隨自己的將士，無論貧富貴賤，皆有厚賞。最後，光秀命令全軍：“敵は本能寺にあり！”明智光秀軍迅速突入京都，重重包圍了織田信長的駐地：本能寺。
此時信長身邊僅有護衛160餘人，勝負不言可諭。麵對入潮水般洶湧衝入寺內的叛軍，信長和近侍們進行了絕望但悲壯的抵抗。森蘭丸，和弟弟森坊丸，森力丸先後戰死。據說殺紅了眼的信長先後持弓箭，長槍，親自與叛軍奮戰，但最終寡不敵眾，受傷退入大殿。自知不免的信長在寺內縱一把火，切腹自盡，結束了叱吒風雲，波瀾壯闊的49歲生命。
當年桶狹間之戰前夜，織田信長即興跳了“平敦盛”之舞，舞中有歌詞：“人生五十年。。。”此戰以後，信長縱橫天下，鮮有敵手，織田家幾乎統一紛亂的戰國。但“人生五十年”一語成讖，信長終在五十歲前一年殞命，“天下布武”的輝煌亦成夢幻，後人隻能歎息天意弄人啊。
明智光秀叛軍刺殺信長後，立刻撲向駐在四個街口之外妙覺寺，意圖同時殺害織田信忠。時任京都所司代的村井貞勝見本能寺被圍，急向織田信忠報訊，勸信忠趕緊退往安土城，固守待援，再討伐明智光秀不遲。信忠不聽。大概他覺得老父生死不明，就這樣惶惶如喪家之犬，夾尾而逃，不是人子所為。相反，信忠帶著身邊所有侍衛近1500人，轉移到了隔壁的二條禦所，做困獸之鬥。織田信忠錯失了逃走的最後機會。果然不久，明智光秀叛軍便把二條禦所包圍得水泄不通。（二條禦所，“劍豪將軍”足利義輝被弑的地方。曆史真的那麼相似啊！）
雖然織田信忠和眾多忠心的部下拚死抵抗，但仍在占絕對優勢的叛軍麵前紛紛倒下。村井貞勝和兩個兒子村井貞成，村井清次皆戰死。叛軍鐵炮部隊更爬上了二條禦所隔壁近衛前久家的房頂，往禦所內射擊。密密麻麻的鐵炮子彈打得織田方守軍頭都抬不起來。織田信忠見大勢已去，切腹自殺，年僅26歲。當年在桶狹間斬下今川義元首級的近衛毛利新介也在此役殉主。織田家同時遇害的還有信忠的異母弟織田勝長，叔父津田長利一家等等。
至此，織田家所有在京都的人馬幾乎被斬殺殆盡。唯一幸存者是信長的親弟弟織田長益。據說趁信長與叛軍奮戰之際，不知從哪個狗洞鑽出，逃出生天的。但這個貪生怕死的懦夫至死都為世人不齒和嘲笑。
遠處，天邊隱隱亮出了第一道曙光。。。