兄長柱間過於天真，宇智波斑的危險性，在這二人之間調整平衡，保護忍村，將忍村建設鞏固強大，就是扉間的職責所在了。
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手和宇智波聯手創立木葉之後，柱間提出讓斑來做火影，扉間當即表示反對，並且為兄長講述寫輪眼的本質。不斷提醒兄長不要過於天真：無論如何，火影大位一定會是民選，而普遍民意是推舉柱間為火影。宇智波作為最後投降千手的宗族，在木葉的勢力也是無法和千手相比；即便是宇智波一族也沒多少人信任宇智波斑。這一席話被宇智波斑聽到，一片“木葉”也被斑丟棄在窗口，直到終結穀大戰.....第一次五影會談期間，柱間眼見和平有望因激動在會談上姿態放得太低，甚至提出免費分配尾獸，這未免太過兒戲，所幸扉間及時提出用金錢交換，顯示出政治外交才能。千手扉間兼容並蓄，將理想主義與現實主義完美調合。首先，扉間如柱間一般心存大愛，道德高尚，公正無私，深得眾人的信服與愛戴；其次，扉間又有著最冷醒睿智的理智與頭腦，能夠看清現實，擬定切合實際的方針計劃。
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在第一次忍界大戰前期，兄長柱間逝去不久，其弟扉間繼而成為新任火影，扉間憑借出色的戰鬥力名震忍界；擁有在戰場上迅速判斷、正確指揮的能力。靈活的腦筋不止能夠保護他自己，而且能夠保護隊友的一麵巨大盾牌，扉間擅長使用飛雷神之術，他對速度極為擅長、用超出常理的速度使用“瞬身之術”、書寫特殊的術式來實現時空間移動的自創忍術“飛雷神之術”以此在瞬間收拾敵方，因此，在戰國時期和第一次忍界大戰之時，扉間享有“忍界第一神速”之名。
扉間在繼任第二代火影之後，為解決外憂內患展現了高超的政治手腕，設立直屬火影的暗部鞏固領導核心的權威；成立木葉警務部隊，主要職務均由宇智波族人擔任；這既是表達對宇智波的信任，同時也可以觀測宇智波的一舉一動。自此之後，宇智波族在木葉的名望、權利達到頂峰。對外方麵，扉間設立暗部。由火影直接指揮，加強中央集權。是當時五大國當中首個特務組織。同時為了保障意誌的傳承，建立了木葉忍者學校。現今很多優秀忍者皆出自該校。扉間的以上做法，被其他各國忍村爭相效仿，對忍界產生了深遠的影響。
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在第一次忍界大戰中，扉間作為火之國木葉忍者村的第二代火影與雷之國雲忍村的第二代雷影在結盟儀式上遭到發動政變的金銀角兄弟偷襲。扉間帶領部下執行任務時，金角銀角追擊而至，為了部下們能夠伏擊敵方的金角銀角部隊，扉間決定自己去作為誘餌牽製敵方，將第三代火影之位授予猿飛後隻身迎敵。
大蛇丸木葉毀滅行動中使用了穢土轉生將千手柱間和千手扉間召喚出來對付猿飛日斬。大蛇丸在兩名火影頭上插入符咒後，他們的意誌被完全抹殺，隻是任大蛇丸操控的傀儡而已。在動畫中扉間使用黑夜行阻斷了猿飛日斬的視線，由於兩人是穢土轉生之身無法通過常規方法被打敗，於是三代火影使用屍鬼封盡將兩位火影的靈魂和大蛇丸的雙手一同封印，自己也因此犧牲。