虛耗過度的卡卡西，想起了琳、帶土、四代目老師以及他父親……綱手通過通靈獸感知到卡卡西的狀況後，憤怒的擊毀一根柱子……鳴人回到木葉後，因變成仙人狀態可以感覺到大家的查克拉，但沒有感覺到卡卡西的查克拉。後鳴人成功感化佩恩的真身——長門，長門運用外道·輪回天生之術使全木葉村所有陣亡人複活。卡卡西在精神世界中見到父親後醒來。
綱手在佩恩一戰後仍然昏迷，火之國召開會議推選新的火影，卡卡西被奈良鹿久提名為火影候選人，並受到火之國大名和高層認可，然而在團藏的影響下，大名任命團藏為六代火影。團藏下達了追捕佐助的命令，鳴人執意反對，卡卡西幫助開導鳴人，並對佐井表示信任。卡卡西、大和與鳴人三人小隊暗地離開木葉，途中遇到雷影一行。鳴人跪地懇求無效，卡卡西也幫忙勸說未果。
……
“麵具男宇智波斑”再次不請自來，被大和用木遁束縛，卡卡西以雷切威脅“斑”說出目的。“斑”說了一番大道理後以時空轉移離開。我愛羅推薦旗木卡卡西，受到眾影認可。
木葉與鳴人同期的眾人商議由他們解決佐助。小櫻作為代表與佐井、小李、牙一行找來，向鳴人表達了讓他背負重擔的歉意，鳴人不解其意，小櫻憤而離去。佐井分身出現，說明真相，向鳴人解釋了小櫻的想法。眾人驚訝，卡卡西已猜出大概，小櫻想自己去解決佐助。隨後，風影我愛羅一行來到，告知了卡卡西五影會議推薦他為火影之事。卡卡西表示他對火影之名沒有興趣，但既然需要他會擔起這個責任。
找到剛剛殺死團藏的小櫻欺騙佐助要背叛木葉加入他的隊伍，佐助開出條件是要小櫻動手殺掉香燐。就在小櫻準備用毒苦無刺殺佐助時，佐助早已先下手為強想殺害小櫻，跟蹤許久的卡卡西飛身救下小櫻，並與佐助對戰。卡卡西明白佐助真的墮落了。想到了第七班的過去，他決定自己要背負這個重擔，於是與佐助展開戰鬥。
卡卡西指出自己不想殺佐助，並勸導他放棄複仇，但這更加深了佐助的憤怒，使出了須佐之男完全體攻擊卡卡西。卡卡西躲避不了便使出神威勉強將須佐的箭轉移到異空間。佐助的眼睛因為過度使用而突然失去了光明，而小櫻在身後欲攻擊佐助，然而卻舉棋不定。佐助毫不留情地攻擊了小櫻，而卡卡西因為使出了神威導致身體反應遲鈍，已經趕不上去救小櫻，幸而鳴人及時趕到使小櫻免遭其害。
……
五大忍國與“麵具男宇智波斑”之間的戰爭，忍者聯軍八萬忍者集結主要分為五大連隊。第三部隊是中短距離支援部隊，由兼備速度和體力的忍者構成，由旗木卡卡西擔任隊長。卡卡西結束和被穢土轉生複活的霧隱七人眾的戰鬥後，與阿凱在“斑”欲吸收鳴人的一瞬間夾擊“斑”，但被“斑”覺並且躲過，但救出了鳴人。在與“斑”的對戰中因不敵“斑”，而與被“斑”召出的尾獸僵持，僵持一段時間後，尾獸集體準備發出尾獸玉攻擊卡卡西與阿凱，危急時刻，卡卡西欲使出神威將尾獸玉轉移，阿凱卻認為尾獸炮過於巨大無法全部轉移，欲犧牲自己開八門遁甲的第八門死門來抵擋尾獸炮，最終被鳴人尾獸模式所救，“斑”使用九大尾獸的查克拉複活十尾，忍者聯合軍抵達戰場，在五忍村的接連攻擊下將十尾暫時控製住，此時卡卡西已精疲力盡。此後被鳴人傳輸了九尾的查克拉以後，體力恢複。