讓夫妻倆都能夠在鳴人體內伴著鳴人成長，並設定封印程序使他們能在最關鍵最危急的兩個關頭給予鳴人幫助。
玖辛奈強烈反對水門的做法，認為其不應該就這樣犧牲自己並且還讓鳴人從小就背負如此沉重的負擔，而是應當活下去撫養和教導鳴人成長。水門闡述自己的想法，說服了玖辛奈。九尾發覺水門的企圖，趁玖辛奈虛弱之際要殺死鳴人，但被水門夫婦拚死擋下。玖辛奈在臨終之際含淚對鳴人訴說愛意。而這第一次對孩子的愛的叮嚀，對初為父母的他們而言卻也成為了唯一一次。
最後九尾被封印，水門夫婦犧牲，去世前玖辛奈將鳴人托付給了三代火影。
盡管水門夫婦臨終前留下遺言，希望木葉村民把鳴人視為村子的英雄，但出於保密，除三代和少部分了解內情的村民外，鳴人的身世並未對外公布，連鳴人本人也不知道。村子裏的大部分人都將鳴人視為九尾的化身，紛紛對他冷眼相待，也因此鳴人一直在孤寂中成長。然而他一直想要得到別人認同，因此他經常在村內大搞惡作劇，吸引注意。他的惡作劇甚至嚴重到在木葉的火影岩上塗鴉。
鳴人在忍者學校第三次畢業考試失敗。監考水木以讓他通過測試為交換，讓他偷竊禁術卷軸，但陰謀被同僚伊魯卡看破，拚死前去解救鳴人。鳴人學會禁術卷軸中的多重影分身擊敗水木。伊魯卡老師準他以此通過考試畢業，鳴人與同屆8名畢業生正式成為下忍，鳴人、佐助、櫻三人獲分派上忍卡卡西為帶隊老師，歸屬第七班。卡卡西給三人進行鈴鐺演習，鳴人他們各自為戰，最終慘敗。後佐助悟出老師要他們有團結精神，打破卡卡西的規則喂鳴人吃飯，終於通過了生存測試。
……
三人正式成為下忍後，一向從事的都是D級的任務，如找寵物、清潔河道等，鳴人本身亦有怨言。終於他們獲派護送要人的C級任務，其內容就是要安全護送橋梁建築師達茲納先生返波之國。在卡卡西帶領下，他們陪同達茲納出發。然而途中卻遇上來自霧隱的兩名中忍，鳴人因從未有實戰經驗，心有恐懼；相反佐助及櫻表現鎮定，佐助更以敏捷身手把兩名中忍製服。之後他們遇上更強的敵人——叛忍桃地再不斬。當卡卡西被再不斬以水牢術所困時，鳴人與佐助配合使用佯攻戰術吸引再不斬的注意力，解開了對卡卡西的束縛。卡卡西擊敗再不斬後，便指導鳴人、佐助和櫻如何控製查克拉。鳴人和佐助互相競爭，最後均能達到樹頂。鳴人們寄宿在波之國伊那裏一家中；同時他亦認識了一名神秘少年白。
不久，假死的再不斬再度出現，向第七班複仇。而白同時出現，擁有血繼限界的他跟佐助交手。白使出秘術·魔鏡冰晶，把佐助困在其中。此時，鳴人打敗卡多派來綁架伊那利一家的兩名手下後，匆忙趕到的他卻魯莽地衝進了白的陷阱。佐助唯有利用剛開啟的寫輪眼應付白的行動，同時掩護重傷的鳴人。白利用這一弱點，攻擊鳴人使佐助露出破綻。佐助明知是計，卻用自己的身體掩護鳴人，身受重傷倒下。鳴人誤認為佐助被殺，憤怒之下使出九尾的力量擊敗白。白的麵具脫落，鳴人才知道他原來是先前所認識的那位少年。白承認已敗，請求鳴人殺掉他；然而白感到再不斬處於危險中，向鳴人致歉並離去，並為再不斬擋了卡卡西的致命一擊。當鳴人得知白的死訊後，向看似冷漠的再不斬講述了白對他的忠誠和情誼，讓再不斬這個鐵血之人落淚不已。再不斬因此犧牲了自己的性命，反過來把作惡多端的卡多殺死。而佐助不久亦從昏死狀態中蘇醒過來。第七班順利完成任務，準備回木葉覆命。達茲納為感謝鳴人相助，把新橋梁命名為“鳴人大橋”。