2001年2月，美國中央情報局的局長喬治·特內特曾經在美國國會上聲稱，恐怖主義是目前美國麵臨的最大威脅，然而與之形成鮮明對比的是賴斯對恐怖主義的“冷淡”。就在特內特在國會上發表關於恐怖主義的講話四個月後，2001年6月，賴斯曾向美國外交事務委員會進行了一次題為《目前美國政府在國際事務上麵臨的主要挑戰》的演講，演講中賴斯對恐怖主義隻字未提。接下來的一個月，賴斯陪同美國總統布什參加了在意大利熱內亞舉行的世界領導人峰會，而當時很多媒體都刊登了評論認為熱內亞很可能成為基地組織恐怖襲擊的目標。賴斯在接受當地記者采訪時雖然對媒體的這些評論給予了一些關注，但是她卻固執地認為基地組織恐怖襲擊的威脅是在中東，甚至暗示恐怖襲擊的威脅也許並沒有媒體渲染的那麼嚴重。
4月8日的聽證會也許是賴斯職業生涯中最重要的考驗。她必須對全美國人民做出交待，而且這關係到她的“老板”布什是否能夠連任。在政治競爭場裏，一直遵循著弱肉強食的叢林原則，賴斯一貫以強硬著稱。這次賴斯沒法訓斥昔日下屬克拉克，但是在聽證會上，賴斯還是以一貫的冷靜把問題一個個地巧妙繞過。聽證開始的時候，賴斯身後的聽證室內擠滿了“911”遇難者家屬。她的開場白沒有像克拉克一樣向“911”遇難家屬道歉，也沒有失職的悔恨。“作為一名在那天當班的政府官員，我無法忘記當時那一刻的難受與氣憤。”
賴斯對聽證者說。“(布什)明白威脅的存在，他也知道(威脅的)重要性，”盡管先前已經承認布什政府反應慢，但賴斯依舊提出了自己的一個爭辯論點：自“911”前二十年以來，美國一直在承受著恐怖威脅；而布什政府在遭遇“911”事件時，掌管這個國家的政權僅233天。“恐怖分子早已向我們宣戰，但我們並沒有處於戰爭狀態。二十多年來，兩黨的多屆政府都有失職。事後聰明的人會說，總有辦法可以預防‘911’事件，總有情報可以提前預知‘911’的發生。但事實上，在情報搜集環節上，我們國家長期的法律和政治構架不準許我們這麼做，或者說，給情報搜集帶來了障礙……在某種意義上說，預防‘911’，沒有‘靈丹妙藥’可尋。”賴斯一語推翻所有指責。
在當天的聽證會上，賴斯與調查委員會成員本·維尼斯迪和蒂姆·勒默爾發生激烈舌戰。本·維尼斯迪和蒂姆·勒默爾先是要求賴斯立即說出布什“911”之前收到了多少恐怖警報。賴斯拿出一份事先準備好的文件說，在2001年8月6日那天，一份“曆史性”情報傳入白宮總統辦公室：本·拉登決定在美國境內發動恐怖襲擊。這是《總統每日簡報》的一部分。《總統每日簡報》是美國情報部門和執法部門每天上午向總統提供的關於全球恐怖威脅的機密文件。賴斯說，但那份情報缺乏“可處理性”，因為其中沒有談及計劃中的恐怖襲擊將發生在何時何地。她指出：從沒有一項確鑿的情報表明在何時何地將有嚴重恐怖事件發生。如果有，布什總統將會天經地義地全力以行動阻止。
親愛的紅顏知己
她和小布什的親密關係無疑在很大的程度上幫助了賴斯在白宮中的地位。身為布什家族的“兩代元老”，賴斯忠心耿耿，兢兢業業。有人這樣描述賴斯：她沒有結婚，也沒有直係家屬，她似乎在白宮西翼的辦公室裏一天24小時隨時聽候總統召喚，陪同他出國訪問，周末去總統的戴維營或是他在得克薩斯州的農場。賴斯也不是對自己的上司言聽計從，她用自己一貫的溫和來影響總統。在“911”事件發生期間，承受了很大壓力的布什總統體重下降了很多。這個時刻，正是兩個女人給予了小布什安慰和力量，一個是妻子勞拉，另一個就是最親密的搭檔賴斯女士。
德國總理施羅德在國內選舉中公開批評美國的伊拉克政策，美德關係陷入冷戰後的最低穀。2004年夏季的某天，賴斯在白宮的橢圓形辦公室語氣溫和地勸說小布什修補因伊拉克戰爭造成的美德之間的裂痕，而急躁的小布什卻說：“我不可能和施羅德講和。”賴斯急忙安撫說：“放心！我們不是讓你一定要會見施羅德。”不過，小布什總統太了解自己的女導師了，接著說：“我知道你心裏就是想讓我會見施羅德。”之後，在2004年9月聯合國大會期間，小布什將與反對對伊戰爭的兩大領袖——法國總統希拉克與德國總統施羅德會晤。當小布什與施羅德的會談計劃敲定後。小布什笑著對賴斯說：“你瞧，我就知道你早晚要讓我見施羅德。”賴斯則微笑著回答說：“因為現在恰逢其時。”這是18個月以來小布什首度與施羅德進行實質會談。